Convergencia evolutiva y equivalencia funcional en Reptiles, las lagartijas como modelo de similitud ecológica

 Introducción

Dentro de la biodiversidad del planeta es posible advertir patrones de similitud fenotípica en especies lejanamente relacionadas (Stayton, 2015a; Agrawal, 2017). Dichos patrones se atribuyen a la evolución convergente (Rosenblum et al., 2014; Stayton, 2015b; McGhee, 2018). Existe evidencia de evolución convergente en todos los niveles de organización de la vida, desde el molecular hasta el ecológico (Conway-Morris, 2008; McGhee, 2011). La evolución convergente se manifiesta en las comunidades biológicas a partir de los llamados equivalentes ecológicos, donde especies de diferentes regiones que habitan ambientes similares poseen similitudes fenotípicas (Blount et al., 2018; McGhee, 2018; Bellwood et al., 2019). Aunque la equivalencia ecológica parece un fenómeno común, es un tema que recientemente se está explorando a profundidad (Muschick et al., 2012; Winemiller et al., 2015; Starko et al., 2020).

            El estudio de los equivalentes ecológicos es importante porque revelaría si las especies han evolucionado fenotipos similares a través de mecanismos novedosos o si el mecanismo se ha repetido durante la evolución de sus linajes (Wake et al., 2011). Su estudio probaría si las especies han resuelto de manera semejante los desafíos impuestos por el ambiente (Losos, 2011) y podría ayudar a predecir la evolución en entornos parecidos (Grand, 2013).

            Para comprender la equivalencia ecológica en las comunidades primero es necesario preguntarnos: ¿Qué entendemos por evolución convergente?, ¿Qué procesos causan la evolución convergente?, ¿Cómo se expresa la evolución convergente en la ecología? y ¿Cómo se estudia la evolución convergente desde la ecología? Para responder esas preguntas utilizaremos como modelo a los reptiles, principalmente a las lagartijas porque su elevada diversidad de formas (Böhm et al., 2013; Roll et al., 2017; Uetz et al., 2019), el detallado conocimiento de su historia natural (Meiri, 2018; Rodda, 2020) y su filogenia (Pyron et al., 2013; Tonini et al., 2016; Simões y Pyron, 2021) están contribuyendo en esclarecer grandes incógnitas en la ecología evolutiva (Losos, 2009; Pianka et al., 2017; Ramm et al., 2018; Watanabe, et al., 2019). La postura científica actual propone que primero se debe detectar un patrón de similitud fenotípica entre distintas especies y luego se pruebe el proceso que lo causa (Stayton, 2015a; Pontarotti y Hue, 2016; McGhee, 2018). Ilustramos la utilidad de modelos multivariados que consideran los rasgos funcionales de las especies y requerimientos abióticos para modelar el nicho funcional. Esperamos que esta revisión motive al incremento de los estudios sobre la evolución convergente a nivel de comunidades.

Evolución convergente, un fenómeno complejo

La evolución convergente se ha interpretado de manera distinta durante la historia de la biología (Stern, 2013). Fue identificada y discutida por los anatomistas comparados, paleontólogos y zoólogos de inicios del siglo XIX, pero, desde la teoría de la evolución de Darwin (Ochoa y Barahona, 2014; Ochoa, 2017; Bolnick et al., 2018; Ochoa, 2021), la evolución convergente se definió esencialmente cómo, la evolución independiente de fenotipos similares en taxones lejanamente relacionados debido a presiones selectivas similares (Gabora, 2013; Arbuckle et al., 2014; Stayton, 2015ab). No obstante, gracias los avances en la filogenética, biología evolutiva del desarrollo y genómica, se sabe que la evolución convergente tiene causas que actúan en sinergia con la selección natural (Losos, 2011, Stern, 2013; Blount et al., 2018). Por lo tanto, la evolución convergente actualmente se define como un patrón en el que múltiples linajes evolucionan independientemente en fenotipos similares sin asumirse algún proceso particular que la permita (Rosenblum et al., 2014; Stayton, 2015ab; Agrawal, 2017; Mahler et al., 2017; McGhee, 2018). La evolución convergente es contraria a la evolución divergente, donde surgen fenotipos diferentes de un antepasado común y cercano (Larson, 2013). Cuando la convergencia se observa entre grupos taxonómicos contemporáneos, se nombra convergencia sincrónica, y si se presenta entre grupos que no han coexistido en el tiempo se llama convergencia heterócrona (Sour-Tovar y Quiroz Barroso, 2015). La evolución convergente (tradicionalmente llamada homoplasia o evolución repetida) es un fenómeno complejo y es el resultado tres vías evolutivas: la aloconvergente, isoconvergente y retroconvergente (McGhee, 2011; Pontarotti y Hue, 2016; McGhee, 2018; McGhee et al., 2018).

           La evolución aloconvergente (tradicionalmente llamada convergencia) es la evolución independientemente de rasgos similares a partir de rasgos ancestrales diferentes (McGhee et al., 2018). La aloconvergencia generalmente se halla entre especies con distancias filogenéticas amplias (Pontarotti y Hue, 2016; Aguilar‐Puntriano et al., 2018; Ochoa, 2021). Un ejemplo de rasgos aloconvergentes es la aleta dorsal de los tiburones y los delfines que pertenecen a clados diferentes, Chondrichthyes y Mammalia respectivamente, pero, tienen aletas dorsales similares que surgieron a partir de rasgos ancestrales muy distintos. En los tiburones, la aleta dorsal surgió a partir de radios de origen cartilaginoso, mientras que en los delfines, la aleta dorsal surgió a partir de músculo y piel (McGhee, 2011).

            La evolución isoconvergente (tradicionalmente llamada evolución paralela o paralelismo), es la evolución independientemente de rasgos similares a partir de rasgos ancestrales similares (McGhee, 2018). La isoconvergencia por lo común se observa entre especies con distancias filogenéticas cortas (Wake et al., 2011; Pontarotti y Hue, 2016; Ochoa, 2021). Un ejemplo de evolución isoconvergente es el apodismo en las serpientes, lagartijas ánguidos, pigopódidos, escíncidos y anfisbénidos. Las serpientes, lagartijas y anfisbénidos conforman el Orden Squamata, por lo que, la perdida de patas en los tres subórdenes fue a partir de rasgos ancestrales evolutivamente similares, e.g. los mismos huesos de las extremidades anteriores y posteriores (Wiens et al., 2006; Larson, 2013). Otro ejemplo de isoconvergencia se observa en distintas familias de lagartijas que desarrollaron papada para comunicarse, a partir de distintas modificaciones del hueso hioides (Hagman y Ord, 2016).

            La evolución retroconvergente (tradicionalmente llamada reversión) es la evolución reversible independiente de rasgos ancestrales similares entre linajes diferentes (McGhee et al., 2018). Un ejemplo de evolución retroconvergente se observa en la morfología hidrodinámica de los extintos ictiosaurios y los actuales delfines. Los ictiosaurios y los delfines corresponden a clados distintos, Reptilia y Mammalia respetivamente, pero, tanto los ictiosaurios como los delfines poseen ancestros terrestres cuadrúpedos, que desarrollaron una morfología hidrodinámica cuando recolonizaron los mares (McGhee, 2011).

            La evolución reversible es un fenómeno controvertido que se ha considerado imposible porque viola la ley de Dollo que establece que los rasgos que se pierden durante la evolución no se recuperarán porque la pérdida de los rasgos es seguida por la pérdida de sus vías de desarrollo y la arquitectura genética de dichos rasgos (Collin y Cipriani, 2003; Wake et al., 2011). No obstante, nuevas evidencias ponen en duda la ley de Dollo (Wiens, 2011; Diogo y Wood, 2012; Fenwick et al., 2012). Por ejemplo, la lagartija común europea Zootoca vivípara (Familia Lacertidae) tiene subespecies con modo de reproducción ovíparo y vivíparo. Al comparar la cercanía filogenética entre las subespecies, se descubrió que la subespecie más antigua tiene un modo de reproducción ovíparo, las subespecies más recientes son vivíparas y en una de ellas ha resurgido la oviparidad (Recknagel et al., 2018); y en las lagartijas del género Brachymeles sp. (Familia: Scincidae), algunas especies primero han evolucionado de una forma derivada sin patas cuando había suelo arenoso y seco, resurgiendo las patas en otras especies cuando el suelo cambio a compacto y húmedo (Bergmann et al., 2020). Por lo tanto, la evidencia nos aproxima a suponer que la retroconvergencia es factible.

             La evolución convergente es un fenomeno universal en el árbol de la vida porque se han detectado desde el nivel molecular hasta el ecológico (Conway-Morris, 2008; McGhee, 2011). Por ejemplo, a nivel ecológico, el mimetismo es un fenómeno resultado de la evolucion convergente. En el mimetismo una especie evoluciona independientemente una morfología y conducta similar a la de otra para evitar a otras especies. En el mimetismo Batesiano una especie inofensiva es similar a una especie dañina (McGhee, 2011) como se observa en el noreste de Brasil, donde los juveniles del lagartija Diploglossus lessonae (Familia Diploglossidae) imitan los colores aposemáticos del toxico milpiés rinocrícido. Algo parecido sucede en el desierto de Kalahari al sur de África, donde los juveniles de la lagartija Heliobolus lugubris (Familia Lacertidae) imitan los colores aposemáticos y los movimeintos del escarabajo “oogpister” (orina-ojos en Afrikaans) que rocía ácido fórmico para defenderse (Figura 1). En ambas especies de lagartijas, cuando los juveniles alcanza la adultez, su tamaño es mayor a la especie que imitaban y adquieren otros colores (Vitt y Caldwell, 2009). En el mimetismo Mülleriano, dos especies dañinas evolucionan hacia morfologías similares (McGhee, 2011). Por ejemplo, numerosas especies de anuros venenosos de Madagascar (Familia Mantellidae) y del Centro y Sur de America (Familia (Familia Dendrobatidae) poseen coloraciones aposematicas rojas, amarillas o negras para denotar su toxicidad (Toledo y Haddad, 2009; Fischer et al., 2019). Los ejemplos mencionados en el mimetismo Batesiano y Mülleriano, pueden considerarse respectivamente como evidencias de posible evolución aloconvergente.

            La evolución aloconvergente, isoconvergente y retroconvergente pueden ocurrir simultáneamente (Wake et al., 2011; McGhee et al., 2018). Por ejemplo, la aleta dorsal de los ictiosaurios y los delfines surgieron de manera retro-alo-convergente a partir de tejidos precursores diferentes, mientras que las aletas pectorales lo hicieron de manera retro-iso-convergente a partir de las mismas extremidades precursoras con cinco dedos (McGhee et al., 2011). La simultaneidad en la aloconvergencia, isoconvergencia y retroconvergencia han provocado que históricamente resulten difíciles de diferenciar (Ochoa y Barahona, 2014), sin embargo, hoy en día, la filogenética, la biología del desarrollo y los genómica posibilitan la exploración integrada de los mecanismos que permiten la similitud entre distintas especies (Wake et al., 2011; Stern, 2013; Blount et al., 2018; Lamichhaney et al., 2019). La postura científica actual propone que primero se detecte un patrón de similitud fenotipica entre distintas especies y luego se pruebe el proceso que lo causa (Stayton, 2015a; Pontarotti y Hue, 2016; McGhee et al., 2018).

Figura 1. Fila superior: Juvenil de Diploglossus lessonae (izquierda), milpiés rinocrícido (centro) y adulto (derecha) (Fotografías de L. J. Vitt y Willianilson Pessoa). Fila inferior: Juevenil de Heliobolus lugubris (izquierda), escarabajo carábido ogpister (centro) y adulto (derecha) (Fotografias de Wynand Uys, Bernard Dupont y Paul Freed).

Causas de la evolución convergente

El fenotipo es la expresión del genotipo a través de un filtro ambiental (Hui et al., 2018). Las especies que sufren presiones selectivas similares desarrollan fenotipos similares ya sea por la evolución aloconvergente, isoconvergente o retroconvergente, dependiendo de su distancia filogenética, la similitudes o diferencias en sus vías de desarrollo y las mutaciones en los mismos o distintos genes (Losos, 2011; Wake et al., 2011; Rosenblum et al., 2014).

            En la aloconvergencia, las especies son filogenéticamente lejanas, por lo tanto, evolucionaron hacia fenotipos similares a partir de las mismas presiones ambientales selectivas desde distintas vías de desarrollo o mutaciones en distintos genes (García, 2017; Ochoa, 2021). En la aloconvergencia, la selección natural se considera como el principal impulsor de fenotipos semejantes (Stern, 2013;Pontarotti y Hue, 2016; Bolnick et al., 2018). Se espera que, especies distintas que evolucionaron en entornos similares desarrollen las mismas soluciones adaptativas (Losos, 2011; Rosenblum et al., 2014). Por ejemplo, se ha propuesto a la selección natural como la causa principal de que distintas especies de lagartijas de los desiertos de Sudamérica (Familia Liolaemidae) posean cabezas y parpados morfológicamente similares (Aguilar‐Puntriano et al., 2018), que diferentes especies de lagartijas del viejo mundo (Familia Lacertidae) converjan en la forma de sus garras según el tipo de hábitat (Baeckens et al., 2020) y la morfología de las lagartijas afroasiáticas (Subfamilia Eremiadinae) converge debido a similitudes en el uso del microhábitat y no a su ascendencia (Edwards et al., 2013).

            En la isoconvergencia, las especies por lo común son filogenéticamente cercanas, aunque no es una regla, de ahí que, evolucionaron hacia la similitud fenotípica, a partir de las mismas presiones selectivas desde vías de desarrollo similares o mutaciones en los mismos genes (Stern, 2013; Abouheif et al., 2014; García, 2017; Ochoa, 2021). En la isoconvergencia, la ontogenia y la genética actuan en sinergia con la selección natural (ambientes similares) para producir fenotipos similares (Larson, 2013; Abouheif et al., 2014; Pontarotti y Hue, 2016; Bolnick et al., 2018). Como la isoconvergencia se basa en procesos moleculares compartidos, solo se puede advertir cuando existen evidencias fuertes que asocien un proceso molecular específico con un fenotipo convergente (Rosenblum et al., 2014) Por ejemplo, en el desierto chihuahuense en Nuevo México, el huico liso del altiplano Aspidoscelis inornatus (Familia Teiidae) y lagartija espinosa de la pradera Sceloporus undulatus (Familia Phrynosomatidae) poseen un fenotipo de color oscuro semejante al color del sustrato que habitan. Sin embargo, en ambas especies hay un fenotipo blanquecino que habita las dunas de arena blanca. Se descubrió que en ambas especies, el fenotipo blanquecino es resultado de distintas mutaciones en el mismo genreceptor de melanocortina 1 (MC1R), el cual que regula la cantidad de pigmento melánico formado por los melanocitos epidérmicos. En Sceloporus undulatus, el fenotipo blanquecino se debe a una mutación que afectó la integración del gen MC1R en la membrana de los melanocitos, mientras que, en Aspidoscelis inornatus, el fenotipo blanquecino se debe una mutación que afectó la señalización del gen MC1R (Rosenblum et al., 2010). Mutaciones con beneficios en la aptitud fueron seleccionadas y fijadas en ambas especies (Hui, 20118). Por lo tanto, los cambios genéticos pueden predisponer a las especies para converger en sus fenotipos como respuesta a la selección natural (Agrawal, 2017).

            Los procesos que permiten la retroconvergencia son poco conocidos (Wake et al., 2011) y quizás es el resultado de la interacción entre las causas antes mencionadas (McGhee, 2018). La evolución reversible podría ser el resultado de que las vía de desarrollo para determinado rasgo se conservan durante millones de años o porque la vía de desarrollo que controla determinado carácter produjo un rasgo homologo (Wiens, 2010; Diogo y Wood, 2012). Es probable que los tipos de evolución convergente no sean excluyentes porque entre las especies puede existir una homología profunda, en la que los rasgos similares comparten vías de desarrollo o genes (Losos, 2011; Wake et al., 2011; Larson, 2013). Por ejemplo, el gen Pax-6 controla el desarrollo de los ojos en todos los animales (Gehring y Ikeo, 1999), siendo este un ejemplo de que la homología profunda pone en evidencia que toda la vida en la Tierra tiene un ancestro en común (McGhee, 2011). La morfología teórica afirma que los organismos pueden evolucionar convergentemente porque las formas posibles son finitas debido a limitaciones impuestas por la ontogenia y las leyes de la física y la geometría (McGhee, 2006; McGhee, 2011).

 

 Evolución convergente y ecología

Evolución converge y desarrollo del concepto de nicho ecológico

A principios del siglo XX, en el inicio de la ecología moderna, la convergencia evolutiva jugó un papel importante para el desarrollo del concepto de nichoecológico (Tedesco, 2020; Dussault, 2020); sin embargo, el concepto de nicho ecológico no ha sido el mismo desde que se creó. En 1917, Joseph Grinnell en su artículo The niche-relationships of the CaliforniaThrasher propuso una primera interpretación de nicho ecológico. Grinnell lo llamó nicho ambiental y lo definió como la unidad de distribución más pequeña para una especie, una idea muy similar a la de hábitat. Para Grinnell los factores ambientales abióticos son los que principalmente determinan la distribución de las especies (Chase y Leibold, 2003; Pianka; 2011; Pocheville, 2014) y observó, que especies de distintas regiones del mundo tenían similitudes morfológicas y conductuales, por lo que en 1924, propuso nombrarlas como equivalentes ecológicos (Leibold, 1995; Pianka; 2011; Pocheville, 2014). A los pocos años, en 1927, Charles Elton propuso en su libro Animal Ecology, que las especies cumplen distintas funciones ecológicas. Para Elton el nicho ecológico era la función de la especie dentro de la cadena alimentaria y su impacto en el medio ambiente (Chase y Leibold, 2003; Dussault, 2020). Según Elton, las comunidades biológicas están organizadas funcionalmente en redes complejas de interacciones de usos y servicios entre especies. La función ecológica o nicho funcional de Elton, era una propiedad intrínseca de la especie, expresa en su morfología y etología (Pianka; 2011; Pocheville, 2014; Tedesco, 2020; Dussault, 2020); por ejemplo, ser un productor, consumidor, polinizador o dispersor de semillas (Cortés-Gómez et al., 2015; Dussault, 2020).

            En 1957, Hutchinson introdujo una idea revolucionaria para el estudio del nicho ecológico porque con un modelo matemático ayudó a evitar la vaguedad de su definición y la dualidad ideológica entre hábitat y función ecológica. Para Hutchinson el nicho ecológico puede representarse como un hipervolumen n‐dimensional que se obtiene a partir de la suma de los factores abióticos o bióticos que actúan en una especie. Hutchinson denominó como nicho fundamental, al rango total de condiciones ambientales abióticas donde una especie sobrevive en ausencia de otras y definió como nicho realizado, la parte del nicho fundamental donde la especie está restringida debido a interacciones interespecíficas (Chase y Leibold, 2003; Rosado et al., 2016). El modelo matemático de Hutchinson permitió el estudio del nicho ecológico de una forma más precisa que las concepciones previas e influyó en el desarrollo de nuevos modelos matemáticos que ayudaran a comprender la coexistencia entre las especies (James y McCulloch, 1990; Chase y Leibold, 2003; Pocheville, 2014; Tedesco, 2020).

            Dada la complejidad práctica del estudio del nicho ecológico (Smith y Wilson, 2002; Godsoe, 2010), hoy en día el concepto de nicho Grinnelliano fundamenta los estudios a gran escala espacial, principalmente en la modelación de nicho a partir de datos abióticos y la ubicación geográfica de las individuos de una población para crear mapas que de distribución actual o potencial de la especie (Peterson, 2003; Soberón, 2007; Rosado et al., 2016; Soberón et al., 2017). Mientras que, el nicho Eltoniano sustenta los estudios locales sobre diversidad, etología y requerimientos ambiéntales de las especies, con la finalidad de comprender sus interacciones interespecíficas, tolerancias ambientales, reglas de ensamblaje, sucesión y posibles similitudes (Weiher et al., 2011; Salgado-Negret y Paz, 2016; Leavitt y Schalk, 2017).

            En los últimos años, el nicho ecológico se ha estudiado menos desde la perspectiva Eltonianina y más desde la perspectiva Grinelliana surgiendo así un déficit en la comprensión de los roles ecológicos de las especies (Rosado et al., 2016; Dehling y Stouffer, 2018). Debido a la crisis de la biodiversidad, principalmente por la pérdida del hábitat, la contaminación y el cambio climático (Cardinale et al., 2012; Dirzo et al., 2014; Haddad et al., 2015), es urgente estudiar a la comunidad considerando a la par la diversidad y los rasgos funcionales de las especies para comprender sus funciones y servicios ambientales (Sutherland et al. 2013; Córdova-Tapia y Zambrano, 2015; McGill et al., 2015).

            El concepto del nicho Eltoniano implica comprender que la función ecológica de una especie está determinada por sus rasgos fenotípicos que le permiten obtener energía, interactuar con otras especies y tolerar las condiciones abióticas que repercuten en su aptitud (Chase y Myers, 2011). Actualmente el nicho Eltoniano fundamenta al desarrollo de la Ecología Funcional, donde se analiza a las comunidades a través de sus rasgos funcionales y tolerancias ambientales (Carolw, 1987; Díaz y Cabido, 2001; McGill et al., 2006; Villéger et al., 2008; Weiss y Ray, 2019; Salgado-Negret y Paz, 2016; Dehling y Stouffer, 2018; Dussault, 2020).

            Los rasgos funciónales son las características morfológicas, fisiológicas y conductuales de las especies, que influyen en su eficacia biológica (Violle et al., 2007; Luck et al., 2012; Bellwood et al., 2018). En otras palabras, el fenotipo de una especie influye en su papel ecológico, lo que quiere decir que la forma de una especie determina su función ecológica (Abouheif et al., 2014). Por ejemplo, un rasgo funcional en las lagartijas es su color porque les permite cazar sin ser vistas o encontrar pareja, lo cual repercute en su eficacia biológica (Bels y Russell; 2019; Rodda, 2020).

Convergencia de nichos

            Como el nicho funcional es una propiedad intrínseca de las especie (Brow, 2003), puede cambiar durante el proceso evolutivo y puede hacerlo de manera convergente (Smith y Wilson 2002; Harmon et al., 2005; Hui, 2018; Dussault, 2020). Si los fenotipos posibles están limitados por la ontogenia y las leyes físicas y geométricas, entonces las formas posibles de ganarse la vida también son limitadas (McGhee, 2011).

            El contexto de la comunidad biológica y la biogeografía influyen en la frecuencia en que la evolución convergente puede ocurrir entre las especies (Wiens et al., 2006). Es poco probable que los nichos funcionales de las especies puedan converger a escala de una comunidad regional debido a que las especies generalmente evolucionan divergentemente en el uso de los recursos y sus funciones ecológicas para evitar la competencia interespecífica (Smith y Wilson, 2002; Losos, 2008; Sterck et al., 2011; Agrawall, 2019). Sin embargo, a escala macroecológica, la similitud de nichos funcionales de las especies en diferentes regiones geográficas es más probable porque las especies evolucionaron en ambientes con propiedades selectivas similares independientes (Smith y Wilson, 2002; Hibbitts y Fitzgerald, 2005; Wiens et al., 2006; Mahler et al, 2013; Hipsley y Müller, 2017).

            Los equivalentes ecológicos son especies que tienen nichos funcionales similares (Pianka, 2011; Jerin y Phillips, 2020). Ejemplos de equivalentes ecológicos son los iguánidos de América e islas del Pacífico y los Agámidos de África, Asia y Australia (Pianka y Vitt, 2006). Dichas familias divergieron aproximadamente hace 146 Ma en el Jurásico superior (Timetree, 2021), aun cuando muchas de sus especies son morfológica y etológicamente similares sin estar relacionadas filogenéticamente (Melville et al., 2006) es el caso de los lagartos cornudos de Norte América del género (Phrynosoma) y el Moloch Australiano o (Moloch horridus) o la Iguana verde (Iguana iguana) y el dragón de agua chino (Physignathus cocincinus). Otro ejemplo clásico de similitud ecomorfológica son las lagartijas del género Anolis (Familia Dactyloidae) de las islas del Caribe donde existen similitudes en los ecomorfos que habitan en la estructura vertical de la vegetación dependiendo de las islas (Losos; 1990; Losos, 2009; Kolbe et al. 2011; Ord et  al., 2013; Mahler et al., 2013) o similitudes en los ecomorfos de hábitats acuáticos, donde los Anolis pueden respirar bajo el agua a partir de burbujas que se sostienen en la piel hidrofóbica de sus cabezas (Boccia et al., 2021).

            Los equivalentes ecológicos no necesariamente tienen que ser morfológicamente similares (Leibold y Mcpeek, 2006; Blount et al., 2018), pueden tener comportamientos similares (Weiss y Ray, 2019). Por ejemplo, la lagartija Trachylepis atlantica (Familia Scincidae) de la isla de Fernando de Noronha en Brasil y las lagartijas del genero Phelsuma (Familia Gekkonidae) que habitan Madagascar y varias islas del Océano Índico, actúan como polinizadores de plantas insulares (Pianka y Vitt, 2003; Sazima et al., 2009). Las lagartijas del genero Phelsuma y Trachylepis atlantica posiblemente son aloconvergentes ya que filogenéticamente no son nada cercanas y sus familias divergieron aproximadamente hace 155 Millones de años durante el Jurásico superior (Simões y Pyron, 2021). Es posible que desarrollaran la polinización debido a que en las islas generalmente no hay suficientes fuentes de nutrientes o agua durante todo el año (Olesen y Valido, 2003; Sazima et al., 2009).

            La complejidad del nicho funcional plantea un gran desafío empírico para su estudio (Harmon et al., 2005; Chase y Myers, 2011; Rosado et al., 2015). Sin embargo, su análisis nos ayudaría a comprender si las funciones ecológicas en las que una especie puede evolucionar no son tan vastas y nos aproximaría al entendimiento sobre sus posibles similitudes (Sutherland et al., 2013; McGhee, 2018).

 

Análisis de la convergencia de nichos

La aparente abundancia de equivalentes ecológicos, hizo que algunos ecólogos planteen la posibilidad de determinar los nichos factibles en la naturaleza. Esto se lograría mediante las técnicas analíticas de la morfometría aplicada en ecología para crear un ecoespacio hipotético (Bambach, 1983; Bush et al., 2007; Pianka, 2011; McGhee 2011) que ayude a identificar semejanzas de nichos funcionales para catalogar a las especies según su nicho a manera conceptual de la tabla periódica usada en la química (Pianka, 2011; Winemiller et al., 2015). Por la complejidad del nicho, la idea anterior parece inverosímil; sin embargo, ha influido para que se realicen diversas investigaciones (hasta la fecha el artículo de Winemiller ha sido citado más de cuatrocientasveces según Google académico) que podrían ayudar en considerar la predicción de los nichos funcionales (Pianka et al., 2017; Villéger et al., 2017; Bellwood et al, 2019; Pigot et al., 2020).

            Frecuentemente para la evaluación del nicho funcional, se recomienda utilizar métodos comparativos filogenéticos que utilizan estadísticos multivariados y métodos de comparación filogenética (Díaz, 2002; Arbuckle, 2017; Speed, 2017) que ayudan a identificar semejanzas entre los rasgos funcionales y su relación con la historia evolutiva de las especies (Mahler et al., 2017; Morinaga y Bergmann, 2017; Li y Shipley, 2019). El nicho funcional de cada especie será la región del ecoespacio que contenga todos las combinaciones de rasgos de una especie y dos o más especies se considerarían equivalentes ecológicos si ocupan el mismo lugar en el ecoespacio (Carmona et al., 2016). Como se utilizan análisis multivariados, el ecoespacio se obtienen a partir de dimensiones y las dimensiones a su vez se conforman por los rasgos funcionales (Bush et al., 2007). Por lo tanto, antes de analizar el nicho funcional, es importante conocer lo mejor posible los rasgos morfológicos y conductuales de las especies (Córdova-Tapia y Zambarano; 2015; Benedetti et al., 2015; Salgado-Negret y Paz, 2016). Para los análisis, se recomienda elegir entre rasgos funcionales duros o suaves. Los rasgos funcionales duros se relacionan con la fisiología de la especies y son más difíciles de obtener, mientras que los rasgos funcionales suaves se relacionen con la morfología de la especie, evalúan la función de manera indirecta y requieren métodos de medición sencillos y rápidos (Córdova-Tapia y Zambarano; 2015; Violle et al.,  2007). Ejemplos de rasgos funcionales son el tamaño del individuo, tipo de alimentación, tipo de reproducción (Bush et al., 2007; Benedetti et al., 2015; Hui, 2018) etc. Winemiller et al. (2015) considera cinco dimensiones para el estudio del nicho funcional en animales y plantas: 1) el hábitat (gradiente abiótico de la especie), 2) la historia de vida (por ejemplo, el tipo de reproducción), 3) la alimentación (cuál es su fuente de energía y cómo la obtiene), 4) la defensa (cómo evita a sus depredadores) y el tipo de metabolismo (Por ejemplo, cómo regula su temperatura corporal). A partir de las cinco dimensiones se pueden considerar los rasgos funcionales respectivos según el grupo taxonómico de estudio.

Hasta la fecha no existe un protocolo de trabajo sobre los rasgos funcionales en los reptiles; sin embargo existe compendios de información sobre los rasgos de las lagartijas del mundo (Meiri, 2018; Rodda; 2020; O’Shea, 2021) y se espera que en el futuro haya acceso a más bases abiertas de rasgos (Gallagher et al., 2020). Se ha propuesto al tamaño y los estilos de vida como rasgos importantes a considerar en los reptiles, porque la competencia interespecífica será más fuerte entre las especies que posean tamaños y un estilo de vida similares (Ramm et al., 2018).

            Solamente la investigación de Pianka et al. (2017) ha tratado de predecir el nicho funcional de las lagartijas desde un modelo de ecoespacio hipotético. Los puntos más importantes a destacar en el trabajo de Pianka et al. (2017) son: a) para el desarrollo de una teoría general de nichos funcionales se debe considerar a los nichos de las especies como una unidades estáticas; b) los rasgos funcionales considerados para las lagartijas son: la morfología, el hábitat y el microhábitat, la anatomía, el modo de alimentación, la dieta, el ciclo de vida, la actividad diaria, la termorregulación y las tácticas defensivas; c) la raíz cúbica del peso corporal puede servir como proxy para el grosor del cuerpo; d) el criterio de convergencia fue la coincidencia de al menos cuatro rasgos para cuatro de las cinco dimensiones del nicho; e) existe una amplia evidencia de convergencia de nichos en especies lejanamente emparentadas; y, f) los análisis indican la posibilidad de un nicho vacío y puede deberse a que solo trabajaron con 124 especies, en el mundo existen más de 6000.

 

Conclusión

La convergencia ecológica es un patrón común en la naturaleza; sin embargo, su interpretación ha sido complicada. Los avances en la filogenética, biología evolutiva del desarrollo (Evo-Devo) y genómica han abierto las puertas para una mejor interpretación y comprensión de las causas de los patrones convergentes. Existen tres vías evolutivas para la convergencia que dependen de la distancia filogenética y las diferencias en el origen ontogénico y cambios genéticos. Las vías evolutivas de la convergencia están interrelacionadas posiblemente por la homología profunda entre los linajes. La convergencia se manifiesta a nivel ecológico por medio de la similitud de nichos funcionales entre las especies. Al parecer los nichos funcionales son predecibles. Las investigaciones sobre la convergencia de nichos son importantes en los estudios evolutivos y ecológicos porque permitirán descubrir evidencias de adaptaciones similares influenciadas por factores ecológicos.

 

Literatura citada

1.        Abouheif, E., Favé, M. J., Ibarrarán-Viniegra, A.S., Lesoway, M.P., Rafiqi, A.M., Rajakumar, R. (2014) Eco-Evo-Devo: The Time Has Come. In: Landry, C., Aubin-Horth, N. (eds) Ecological Genomics. Advances in Experimental Medicine and Biology, vol 781. Springer, Dordrecht.

2.        Agrawal, A. A. (2017). Toward a predictive framework for convergent evolution: Integrating natural history, genetic mechanisms, and consequences for the diversity of life. American Naturalist, 190(august), S1–S12.

3.        Agrawal, A. A. (2020). A scale‐dependent framework for trade‐offs, syndromes, and specialization in organismal biology. Ecology, 101(2), e02924.

4.        Aguilar‐Puntriano, C., Avila, L. J., De la Riva, I., Johnson, L., Morando, M., Troncoso‐Palacios, J., ... & Sites Jr, J. W. (2018). The shadow of the past: Convergence of young and old South American desert lizards as measured by head shape traits. Ecology and evolution, 8(23), 11399-11409.

5.        Arbuckle, K., Bennett, C. M., & Speed, M. P. (2014). A simple measure of the strength of convergent evolution. Methods in Ecology and Evolution, 5(7), 685-693.

6.        Baeckens, S., Goeyers, C., & Van Damme, R. (2020). Convergent evolution of claw shape in a transcontinental lizard radiation. Integrative and comparative biology, 60(1), 10-23.

7.        Bambach, R. K. (1983). Ecospace utilization and guilds in marine communities through the Phanerozoic. In Biotic interactions in recent and fossil benthic communities (pp. 719-746). Springer, Boston, MA.

8.        Bellwood, D. R., Streit, R. P., Brandl, S. J., & Tebbett, S. B. (2019). The meaning of the term ‘function’in ecology: a coral reef perspective. Functional Ecology, 33(6), 948-961.

9.        Bels, V., & Russell, A. (Eds.). (2019). Behavior of Lizards: Evolutionary and Mechanistic Perspectives. CRC Press.

10.    Benedetti, F., Gasparini, S., & Ayata, S. D. (2016). Identifying copepod functional groups from species functional traits. Journal of Plankton Research, 38(1), 159-166.

11.    Bergmann, P. J., Morinaga, G., Freitas, E. S., Irschick, D. J., Wagner, G. P., & Siler, C. D. (2020). Locomotion and palaeoclimate explain the re-evolution of quadrupedal body form in Brachymeles lizards. Proceedings of the Royal Society B, 287(1938), 20201994.

12.    Blount, Z. D., Lenski, R. E., & Losos, J. B. (2018). Contingency and determinism in evolution: Replaying life’s tape. Science, 362(6415).

13.    Boccia, C. K., Swierk, L., Ayala-Varela, F. P., Boccia, J., Borges, I. L., Estupiñán, C. A., ... & Mahler, D. L. (2021). Repeated evolution of underwater rebreathing in diving Anolis lizards. Current Biology, 29, 4145–415.

14.    Bolnick, D. I., Barrett, R. D., Oke, K. B., Rennison, D. J., & Stuart, Y. E. (2018). (Non) parallel evolution. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 49, 303-330.

15.    Böhm, M., Collen, B., Baillie, J. E., Bowles, P., Chanson, J., Cox, N., ... y Rhodin, A. G. (2013). The conservation status of the world’s reptiles. Biological conservation, 157, 372-385.

16.    Brow, J. H. (2003) Macroecología. México, D.F.: Fondo de cultura económica.

17.    Bush, A. M., Bambach, R. K., & Daley, G. M. (2007). Changes in theoretical ecospace utilization in marine fossil assemblages between the mid-Paleozoic and late Cenozoic. Paleobiology, 33(1), 76-97.

18.    Calow, P. (1987). Towards a definition of functional ecology. Functional Ecology, 1(1), 57-61.

19.  Cardinale, B. J., Duffy, J. E., Gonzalez, A., Hooper, D. U., Perrings, C., Venail, P., ... & Naeem, S. (2012). Biodiversity loss and its impact on humanity. Nature, 486(7401), 59-67.

20.  Carmona, C. P., De Bello, F., Mason, N. W., & Lepš, J. (2016). Traits without borders: integrating functional diversity across scales. Trends in Ecology & Evolution, 31(5), 382-394.

21.    Chase, J. M., & Leibold, M. A. (2003). Ecological niches: linking classical and contemporary approaches. University of Chicago Press.

22.    Chase, J. M., & Myers, J. A. (2011). Disentangling the importance of ecological niches from stochastic processes across scales. Philosophical transactions of the Royal Society B: Biological sciences, 366(1576), 2351-2363.

23.    Collin, R., & Cipriani, R. (2003). Dollo's law and the re–evolution of shell coiling. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 270(1533), 2551-2555.

24.    Conway-Morris, S. (Ed.) (2008). The deep structure of biology: is convergence sufficiently ubiquitous to give a directional signal (No. 45). Templeton Foundation Press.

25.    Córdova-Tapia, F., & Zambrano, L. (2015). La diversidad funcional en la ecología de comunidades. Revista Ecosistemas, 24(3), 78-87.

26.    Cornelissen, J. H. C., Lavorel, S., Garniel, E., Díaz, S., Buchmann, N., Gurevich, D. E., Reich, P. B., Ter Steege, H., Morgan, H. D., Van der Heijden, M. G. A., Pausas, J. G. y Poorter, H. 2003. A handbook of protocols for standardised and easy measurement of plant functional traits worldwide. Australian Journal of Botany, 51:335-380.

27.  Cortés-Gomez, A. M., Ruiz-Agudelo, C. A., Valencia-Aguilar, A., & Ladle, R. J. (2015). Ecological functions of neotropical amphibians and reptiles: a review. Universitas Scientiarum, 20(2), 229-245.

28.    Dehling, D. M., & Stouffer, D. B. (2018). Bringing the Eltonian niche into functional diversity. Oikos, 127(12), 1711-1723.

29.    Dı́az, S., & Cabido, M. (2001). Vive la différence: plant functional diversity matters to ecosystem processes. Trends in ecology & evolution, 16(11), 646-655.

30.    Díaz, J. (2002). El método comparativo en biología evolutiva. EtoloGuía, boletín de la Sociedad Española de Etología 19(20), 1-46.

31.    Diogo, R., & Wood, B. (2012). Violation of dollo's law: evidence of muscle reversions in primate phylogeny and their implications for the understanding of the ontogeny, evolution, and anatomical variations of modern humans. Evolution: International Journal of Organic Evolution, 66(10), 3267-3276.

32.  Dirzo, R., Young, H. S., Galetti, M., Ceballos, G., Isaac, N. J., & Collen, B. (2014). Defaunation in the Anthropocene. Science, 345(6195), 401-406.

33.    Dussault, A. C. (2020). Functionalism without Selectionism: Charles Elton's" Functional" Niche and the Concept of Ecological Function. Biological Theory, 1-16.

34.    Edwards, S., Vanhooydonck, B., Herrel, A., Measey, G. J., & Tolley, K. A. (2012). Convergent evolution associated with habitat decouples phenotype from phylogeny in a clade of lizards. PloS one, 7(12), e51636.

35.    Fenwick, A. M., Greene, H. W., & Parkinson, C. L. (2012). The serpent and the egg: unidirectional evolution of reproductive mode in vipers?. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 50(1), 59-66.

36.    Fischer, E. K., Roland, A. B., Moskowitz, N. A., Vidoudez, C., Ranaivorazo, N., Tapia, E. E., ... & O’Connell, L. A. (2019). Mechanisms of convergent egg provisioning in poison frogs. Current Biology, 29(23), 4145-4151.

37.    Gabora, L. (2013). Convergent Evolution. In Maloy, S. & Hughes K., Brenner’s Encyclopedia of Genetics (Second Edition) (pp. 178–180). Academic Press.

38.    Gallagher, R. V., Falster, D. S., Maitner, B. S., Salguero-Gómez, R., Vandvik, V., Pearse, W. D., ... & Enquist, B. J. (2020). Open Science principles for accelerating trait-based science across the Tree of Life. Nature ecology & evolution, 4(3), 294-303.

39.    García, C. L. (2017). Paralelismo, convergencia y homología profunda en la biología: una propuesta conceptual. Metatheoria–Revista de Filosofía e Historia de la Ciencia, 8(1), 57-69.

40.    Gehring, W. J., & Ikeo, K. (1999). Pax 6: mastering eye morphogenesis and eye evolution. Trends in genetics, 15(9), 371-377.

41.    Gitay, H., Wilson, J. B., & Lee, W. G. (1996). Species redundancy: a redundant concept?. Journal of Ecology, 121-124.

42.    Godsoe, W. (2010). I can't define the niche but I know it when I see it: a formal link between statistical theory and the ecological niche. Oikos, 119(1), 53-60.

43.    Grand, P. R. (2013). V. 10. Adaptive Radiation. In The Princeton guide to evolution (pp. 569-566). Princeton University Press.

44.  Haddad, N. M., Brudvig, L. A., Clobert, J., Davies, K. F., Gonzalez, A., Holt, R. D., ... & Townshend, J. R. (2015). Habitat fragmentation and its lasting impact on Earth’s ecosystems. Science advances, 1(2), e1500052.

45.    Hagman, M., & Ord, T. J. (2016). Many paths to a common destination: morphological differentiation of a functionally convergent visual signal. The American Naturalist, 188(3), 306-318.

46.    Harmon, L. J., Kolbe, J. J., Cheverud, J. M., & Losos, J. B. (2005). Convergence and the multidimensional niche. Evolution, 59(2), 409-421.

47.    Hibbitts, T. J., & Fitzgerald, L. A. (2005). Morphological and ecological convergence in two natricine snakes. Biological Journal of the Linnean Society, 85(3), 363-371.

48.    Hipsley, C. A., & Müller, J. (2017). Developmental dynamics of ecomorphological convergence in a transcontinental lizard radiation. Evolution, 71(4), 936-948.

49.    Hui, C., Landi, P., Minoarivelo, H. O., & Ramanantoanina, A. (2018). Ecological and Evolutionary Modelling. Springer International Publishing.

50.    James, F. C., & McCulloch, C. E. (1990). Multivariate analysis in ecology and systematics: panacea or Pandora's box?. Annual review of Ecology and Systematics, 21(1), 129-166.

51.    Jerin, T., & Phillips, J. (2020). Biogeomorphic keystones and equivalents: Examples from a bedrock stream. Earth Surface Processes and Landforms, 45(8), 1877-1894.

52.    Kolbe, J. J., Revell, L. J., Szekely, B., Brodie III, E. D., & Losos, J. B. (2011). Convergent evolution of phenotypic integration and its alignment with morphological diversification in Caribbean Anolis ecomorphs. Evolution: International Journal of Organic Evolution, 65(12), 3608-3624.

53.    Lamichhaney, S., Card, D. C., Grayson, P., Tonini, J. F., Bravo, G. A., Näpflin, K., ... & Edwards, S. V. (2019). Integrating natural history collections and comparative genomics to study the genetic architecture of convergent evolution. Philosophical Transactions of the Royal Society B, 374(1777), 20180248.

54.    Larson, A. (2013). II. 6. Concepts in Character Macroevolution: Adaptation, Homology, and Evolvability. In The Princeton guide to evolution (pp. 89-99). Princeton University Press.

55.    Leavitt, D. J., y Schalk, C. M. (2017). Functional perspectives on the dynamics of desert lizard assemblages. Journal of Arid Environments, 150, 34-41.

56.    Leibold, M. A. (1995). The niche concept revisited: mechanistic models and community context. Ecology, 76(5), 1371-1382.

57.    Leibold, M. A., & McPeek, M. A. (2006). Coexistence of the niche and neutral perspectives in community ecology. Ecology, 87(6), 1399-1410.

58.    Li, Y., & Shipley, B. (2019). Functional niche occupation and species richness in herbaceous plant communities along experimental gradients of stress and disturbance. Annals of botany, 124(5), 861-867.

59.    Losos, J. B. (1990). Ecomorphology, performance capability, and scaling of West Indian Anolis lizards: an evolutionary analysis. Ecological Monographs, 60(3), 369-388.

60.    Losos, J. B. (2008). Phylogenetic niche conservatism, phylogenetic signal and the relationship between phylogenetic relatedness and ecological similarity among species. Ecology letters, 11(10), 995-1003.

61.    Losos, J. B. (2009). Lizards in an Evolutionary Tree: Ecology and Adaptive Radia-tion of Anoles. University of California Press, Berkeley, CA.

62.    Losos, J. B. (2011). Convergence, adaptation, and constraint. Evolution: International Journal of Organic Evolution, 65(7), 1827-1840.

63.    Luck, G. W., Lavorel, S., McIntyre, S. y Lumb, K. (2012). Improving the application of vertebrate trait-based frameworks to the study of ecosystem services. Journal of Animal Ecology, 81:1065-1076.

64.    Mahler, D. L., Ingram, T., Revell, L. J., & Losos, J. B. (2013). Exceptional convergence on the macroevolutionary landscape in island lizard radiations. Science, 341(6143), 292-295.

65.    Mahler, D. L., Weber, M. G., Wagner, C. E., & Ingram, T. (2017). Pattern and process in the comparative study of convergent evolution. The American Naturalist, 190(S1), S13-S28.

66.    Martín-López, B., González, J. A., Díaz, S., Castro, I., & García-Llorente, M. (2007). Biodiversidad y bienestar humano: el papel de la diversidad funcional. Ecosistemas, 16(3).

67.    McGhee, G. R. (2006). The geometry of evolution: adaptive landscapes and theoretical morphospaces. UK: Cambridge.

68.    McGhee, G. R. (2011). Convergent evolution: limited forms most beautiful. MIT Press.

69.    McGhee, G. R. (2018) Convergence. In: Nuno de la Rosa L., Müller G. (eds) Evolutionary Developmental Biology. Springer, Cham.

70.    McGhee, G. R., Hue I., Dardaillon J., Pontarotti P. (2018) A Proposed Terminology of Convergent Evolution. In: Pontarotti P. (eds) Origin and Evolution of Biodiversity. Springer, Cham.

71.    McGill, B. J., Enquist, B. J., Weiher, E., & Westoby, M. (2006). Rebuilding community ecology from functional traits. Trends in ecology & evolution, 21(4), 178-185.

72.  McGill, B. J., Dornelas, M., Gotelli, N. J., & Magurran, A. E. (2015). Fifteen forms of biodiversity trend in the Anthropocene. Trends in Ecology & Evolution, 30(2), 104–113.

73.    Meiri, S. (2018). Traits of lizards of the world: Variation around a successful evolutionary design. Global Ecology Biogeography. 27:1168–1172.

74.    Melville, J., Harmon, L. J., & Losos, J. B. (2006). Intercontinental community convergence of ecology and morphology in desert lizards. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 273(1586), 557-563.

75.    Morinaga, G., & Bergmann, P. J. (2017). Convergent body shapes have evolved via deterministic and historically contingent pathways in Lerista lizards. Biological Journal of the Linnean Society, 121(4), 858-875.

76.    Muschick, M., Indermaur, A., & Salzburger, W. (2012). Convergent evolution within an adaptive radiation of cichlid fishes. Current biology, 22(24), 2362-2368.

77.    Ochoa, C. y Barahona, A. (2014). El Jano de la morfología: de la homología a la homoplasia, historia, debates y evolución. México, D.F.: Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Ciencias, Centro de Estudios Filosóficos, Políticos y Sociales Vicente Lombardo Toledano.

78.    Ochoa, C. (2017). El eclipse del antidarwinismo, la historia detrás de la síntesis moderna. México, D.F.: Centro de Estudios Filosóficos, Políticos y Sociales Vicente Lombardo Toledano.

79.    Ochoa, C. (2021) Inertia, Trend, and Momentum Reconsidered: G. G. Simpson—An Orthogeneticist?. In: Delisle R.G. (eds) Natural Selection. Evolutionary Biology, New Perspectives on Its Development, vol 3. Springer, Cham.

80.    Olesen, J. M., & Valido, A. (2003). Lizards as pollinators and seed dispersers: an island phenomenon. Trends in ecology & evolution, 18(4), 177-181.

81.    Ord, T. J., Stamps, J. A., & Losos, J. B. (2013). Convergent evolution in the territorial communication of a classic adaptive radiation: Caribbean Anolis lizards. Animal Behaviour, 85(6), 1415-1426.

82.    O’Shea, M. (2021). Lizards of the world, a guide to every family. Singapore: Princeton press.

83.    Peterson, A. T. (2003). Predicting the geography of species’ invasions via ecological niche modeling. The quarterly review of biology, 78(4), 419-433.

84.    Pianka, E. R., & Vitt, L. J. (2003). Lizards, windows to the evolution of diversity. University of California Press, California.

85.    Pianka, E. R. (2011). Evolutionary ecology (Seventh Edition), eBook.

86.    Pianka, E. R., Vitt, L. J., Pelegrin, N., Fitzgerald, D. B., & Winemiller, K. O. (2017). Toward a periodic table of niches, or exploring the lizard niche hypervolume. The American Naturalist, 190(5), 601-616.

87.    Pigot, A. L., Sheard, C., Miller, E. T., Bregman, T. P., Freeman, B. G., Roll, U. & Tobias, J. A. (2020). Macroevolutionary convergence connects morphological form to ecological function in birds. Nature Ecology & Evolution, 4(2), 230-239.

88.    Pocheville, A. (2014).The Ecological Niche: History and Recent Controversies. Handbook of Evolutionary Thinking in the Sciences, 547–586.

89.    Pontarotti, P. & Hue, I. (2016) Road Map to Study Convergent Evolution: A Proposition for Evolutionary Systems Biology Approaches. In: Pontarotti P. (eds) Evolutionary Biology. Springer, Cham.

90.    Pyron, R. A., Burbrink, F. T. y Wiens, J. J. (2013). A phylogeny and revised classification of Squamata, including 4161 species of lizards and snakes. BMC Evolutionary Biology, 13(1), 93.

91.    Ramm, T., Cantalapiedra, J. L., Wagner, P., Penner, J., Rödel, M. O., & Müller, J. (2018). Divergent trends in functional and phylogenetic structure in reptile communities across Africa. Nature communications, 9(1), 1-10.

92.    Recknagel, H., Kamenos, N. A., & Elmer, K. R. (2018). Common lizards break Dollo’s law of irreversibility: genome-wide phylogenomics support a single origin of viviparity and re-evolution of oviparity. Molecular Phylogenetics and Evolution, 127, 579-588.

93.    Rodda, G. H. (2020). Lizards of the World: Natural History and Taxon Accounts. Johns Hopkins University Press.

94.    Rosado, B. H. P., Figueiredo, M. S. L., de Mattos, E. A., & Grelle, C. E. V. (2016). Eltonian shortfall due to the Grinnellian view: functional ecology between the mismatch of niche concepts. Ecography, 39(11), 1034–1041. doi:10.1111/ecog.01678

95.    Rosenblum, E. B., Römpler, H., Schöneberg, T., & Hoekstra, H. E. (2010). Molecular and functional basis of phenotypic convergence in white lizards at White Sands. Proceedings of the National Academy of Sciences, 107(5), 2113-2117.

96.    Rosenblum, E. B., Parent, C. E., & Brandt, E. E. (2014). The molecular basis of phenotypic convergence. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 45, 203-226.

97.    Roll, U., Feldman, A., Novosolov, M., Allison, A., Bauer, A. M., Bernard, R., ... y Colli, G. R. (2017). The global distribution of tetrapods reveals a need for targeted reptile conservation. Nature Ecology & Evolution, 1(11), 1677.

98.    Salgado-Negret, B. y Paz, H. (2016). Escalando de los rasgos funcionales a procesos poblacionales, comunitarios y ecosistémicos. pp 12-35. En: Salgado-Negret, B. (ed). La ecología funcional como aproximación al estudio, manejo y conservación de la biodiversidad: protocolos y aplicaciones. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia. 236 pp.

99.    Sazima I, Sazima C, Sazima, M (2009) A catch-all leguminous tree: Erythrina velutina visited and pollinated by vertebrates at an oceanic island. Australian Journal of Botany 7:26-30.

100.Simões, T. R., & Pyron, R. A. (2021). The squamate tree of life. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 163(2), 47-95.

101.Smith, B., & Wilson, J. B. (2002). Community convergence: ecological and evolutionary. Folia Geobotanica, 37(2), 171-183.

102.Sour-Tovar, F. y Quiroz-Barroso, S. A. (2015) Evolución de la morfología: tasas, tendencias y patrones. En: Becerra-Bracho, A., Castañeda-Sortibrán, A. y Piñero Dalmau, E. (Coord.). Evolución Orgánica (pp. 123-132) México, D.F.: UNAM-Facultad de Ciencias.

103.Speed, M. P., & Arbuckle, K. (2017). Quantification provides a conceptual basis for convergent evolution. Biological Reviews, 92(2), 815-829.

104.Starko, S., Demes, K. W., Neufeld, C. J., & Martone, P. T. (2020). Convergent evolution of niche structure in Northeast Pacific kelp forests. Functional Ecology, 34(10), 2131-2146.

105.Stayton, C. T. (2015^a). The definition, recognition, and interpretation of convergent evolution, and two new measures for quantifying and assessing the significance of convergence. Evolution, 69(8), 2140-2153.

106.Stayton, C. T. (2015^b). What does convergent evolution mean? The interpretation of convergence and its implications in the search for limits to evolution. Interface Focus, 5(6).

107.Sterck, F., Markesteijn, L., Schieving, F., & Poorter, L. (2011). Functional traits determine trade-offs and niches in a tropical forest community. Proceedings of the National Academy of Sciences, 108(51), 20627-20632.

108.Stern, D. L. (2013). The genetic causes of convergent evolution. Nature Reviews Genetics, 14(11), 751-764.

109.Soberón, J. (2007). Grinnellian and Eltonian niches and geographic distributions of species. Ecology letters, 10(12), 1115-1123.

110.Soberón, J., Osorio-Olvera, L., & Peterson, T. (2017). Diferencias conceptuales entre modelación de nichos y modelación de áreas de distribución. Revista mexicana de biodiversidad, 88(2), 437-441.

111.Sutherland, W. J., Freckleton, R. P., Godfray, H. C. J., Beissinger, S. R., Benton, T., Cameron, D. D., ... & Wiegand, T. (2013). Identification of 100 fundamental ecological questions. Journal of ecology,101(1), 58-67.

112.Tedesco S. (2020) Niche. In: Vercellone F., Tedesco S. (eds) Glossary of Morphology. Lecture Notes in Morphogenesis. Springer, Cham.

113.TimeTree (2021). TimeTree, The Timescale of Life. http://www.timetree.org/

114.Toledo, L. F., & Haddad, C. F. (2009). Colors and some morphological traits as defensive mechanisms in anurans. International Journal of Zoology, 2009. doi:10.1155/2009/910892

115.Tonini, J. F. R., Beard, K. H., Ferreira, R. B., Jetz, W., y Pyron, R. A. (2016). Fully-sampled phylogenies of squamates reveal evolutionary patterns in threat status. Biological Conservation, 204, 23-31.

116.Uetz, P., Freed, P. y Hošek, J. (eds.). (2019). The Reptile Database, http://www.reptile-database.org, accessed [2 septiembre de 2019]

117.Villéger, S., Mason, N. W., & Mouillot, D. (2008). New multidimensional functional diversity indices for a multifaceted framework in functional ecology. Ecology, 89(8), 2290-2301.

118.Villéger, S., Brosse, S., Mouchet, M., Mouillot, D., & Vanni, M. J. (2017). Functional ecology of fish: current approaches and future challenges. Aquatic Sciences, 79(4), 783-801.

119.Violle, C., Navas, M. L., Vile, D., Kazakou, E., Fortunel, C., Hummel, I. y Garnier, E. (2007). Let the concept of trait be functional! Oikos, 116:882-892.

120.Vitt, L. J. & Caldwell, J. P. (2009) Herpetology (Third Edition). Academic Press.

121.Wake, D. B., Wake, M. H., & Specht, C. D. (2011). Homoplasy: from detecting pattern to determining process and mechanism of evolution. Science, 331(6020), 1032-1035.

122.Watanabe, A., Fabre, A. C., Felice, R. N., Maisano, J. A., Müller, J., Herrel, A., & Goswami, A. (2019). Ecomorphological diversification in squamates from conserved pattern of cranial integration. Proceedings of the National Academy of Sciences, 116(29), 14688-14697.

123.Weiher, E., Freund, D., Bunton, T., Stefanski, A., Lee, T., & Bentivenga, S. (2011). Advances, challenges and a developing synthesis of ecological community assembly theory. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 366(1576), 2403-2413.

124.Weiss, K. C., & Ray, C. A. (2019). Unifying functional trait approaches to understand the assemblage of ecological communities: synthesizing taxonomic divides. Ecography, 42(12), 2012-2020.

125.Wiens, J. J., Brandley, M. C., & Reeder, T. W. (2006). Why does a trait evolve multiple times within a clade? Repeated evolution of snakeline body form in squamate reptiles. Evolution, 60(1), 123-141.

126.Wiens, J. J. (2011). Re‐evolution of lost mandibular teeth in frogs after more than 200 million years, and re‐evaluating Dollo's law. Evolution: International Journal of Organic Evolution, 65(5), 1283-1296.

127.Winemiller, K. O., Fitzgerald, D. B., Bower, L. M., & Pianka, E. R. (2015). Functional traits, convergent evolution, and periodic tables of niches. Ecology letters, 18(8), 737-751.